Самки клопов вырастили на ногах грибы для защиты яиц от наездников

Японские и тайваньские энтомологи обнаружили, что предполагаемые тимпанальные органы на голенях задних ног у самок клопов-щитников Megymenum gracilicorne в действительности представляют собой вместилища для симбиотических грибов из семейства кордицепсов. Их гифами женские особи обмазывают яйца. В результате кладка покрывается мицелием, который не допускает к яйцам наездников Trissolcus brevinotaulus. Как отмечается в препринте на bioRxiv.org, это один из самых необычных примеров симбиоза между насекомыми и микроорганизмами или грибами.

Многие насекомые воспринимают звуки с помощью тимпанальных органов, которые состоят из напоминающей барабанную перепонку мембраны, расширенной трахеи и чувствительных хордотональных сенсилл. У прямокрылых они обычно располагаются на передних конечностях, у цикад — на брюшке, а у ночных бабочек — на груди. В первую очередь насекомые используют тимпанальные органы, чтобы слушать брачные песни сородичей. Однако они также помогают вовремя заметить приближение хищника, например, летучей мыши.

Команда энтомологов, которую возглавил Рюити Кога (Ryuichi Koga) из Национального института передовых промышленных наук и технологий Японии, решила изучить тимпанальные органы клопов-щитников из семейства Dinidoridae. Эта группа насекомых включает около ста видов, которые питаются соком растений. Согласно морфологическим исследованиям, у самок динидорид на голенях задних лап располагаются хорошо заметные тимпанальные органы. Предполагается, что они служат для общения во время ухаживаний, например, восприятия брачной песни самцов или производимых ими вибраций субстрата. Однако надежных подтверждений у этой гипотезы до сих пор не было.

Чтобы разобраться в данном вопросе, исследователи сосредоточили внимание на виде Megymenum gracilicorne, представители которого кормятся на растениях из семейства тыквенных (Cucurbitáceae). У самцов этих насекомых голени задних конечностей обычной формы, а у самок они сильно расширены — и на каждой из них располагается овальная вмятина с плоским дном, напоминающим мембрану тимпанального органа. Однако когда Кога и его коллеги рассмотрели полости на голенях самок M. gracilicorne, то обнаружили, что плоская поверхность на их дне — это не мембрана, а толстая склеротизированная кутикула с многочисленными порами и клетками железистого эпителия под ней. Таким образом, эти образования не могут служить для восприятия звуков. Более того, оказалось, что у половозрелых самок вмятины на голенях заполнены напоминающей шерсть белой субстанцией — как выяснилось позднее, гифами грибов, в основном из родов Lecanicillium, Simplicillium и Akanthomyces. Все они относятся к семейству кордицепсов (Cordycipitaceae), представители которого паразитируют на членистоногих. На голенях каждой самки можно найти несколько разных видов симбиотических грибов, при этом их видовой состав отличается между особями из разных местностей и разными особями из одной местности — а также от года к году.

Понаблюдав за женскими особями M. gracilicorne, исследователи обнаружили, что когда самка откладывает яйцо, она начинает царапать плоский участок на голени одной лапы коготками другой. Затем этими же коготками она размазывает гифы по поверхности яйца. В результате формируется кладка в виде короткой прямой линии. Уже через несколько дней она целиком покрывается переданными самкой симбиотическими грибами — они растут, поглощая окружающий яйца секрет из полисахаридов и белков. Когда из яиц вылупляются нимфы, гифы прикрепляются к поверхности их тела, однако по мере роста и линьки юных клопов полностью исчезают. Таким образом, хотя женские особи и передают потомкам симбионтов (на что, помимо прочего, указывает сходство в видовом составе грибов на голенях самок и на отложенных ими яйцах), те их в конечном счете не наследуют. А если учесть, насколько отличается видовой состав грибов в тимпанальных органах разных женских особей, то, можно предположить, что каждом поколении они приобретают этих симбионтов заново из окружающей среды. По словам авторов, такой механизм передачи симбиотических организмов у других насекомых прежде не наблюдался.

Результаты исследования свидетельствуют, что тимпанальные органы M. gracilicorne в действительности представляют собой полости для размещения симбиотических грибов, росту которых способствуют выделения эпителиальных клеток. У молодых самок эти структуры относительно тонкие, однако с наступлением половой зрелости они утолщаются — а отверстия в них становятся глубже и заполняются гифами. По словам авторов, поры на голенях M. gracilicorne напоминают микангии — железистые вместилища для грибных симбионтов — у жуков из семейств короедов (Scolytinae) и плоскоходов (Platypodinae). Впрочем, каждый такой жук обладает всего несколькими микангиями — а у самок клопов их на каждой голени в среднем по 2000.

Как уже упоминалось выше, симбионты M. gracilicorne относятся к семейству кордицепсов и потенциально могут быть смертельно опасны для членистоногих. Тем не менее клопы, которым в полость тела вводили споры грибов, выделенные из микангиев их сородичей, погибали редко (в случае рода Akanthomyces) или очень редко (Simplicillium и Lecanicillium). Для сравнения, в ходе аналогичного эксперимента споры кордицепса Beauveria убили всех зараженных ими особей. С другой стороны, симбиотические грибы M. gracilicorne вызвали незначительную смертность и у еще одного вида клопов — настоящих щитников Plautia stali. Таким образом, M. gracilicorne, вероятно, избирательно захватывают из окружающей среды и сохраняют те штаммы кордицепсов, которые не способны принести им и их яйцам серьезного вреда.

На финальном этапе исследования Кога и его коллеги попытались выяснить, зачем M. gracilicorne нужны симбиотические грибы. Эксперименты не подтвердили первоначальную идею о том, что эти организмы выделяют антибиотики, которые защищают яйца хозяев от инфекций. Поэтому авторы предположили, что симбионты помогают M. gracilicorne бороться с другими врагами — недавно описанными наездниками-сцелионидами Trissolcus brevinotaulus, которые в природе поражают до половины яиц этих насекомых. Наблюдения в лаборатории показали, что если кладку клопов очистить от гиф, то самки наездников почти сразу начинают откладывать собственные яйца в яйца этих насекомых. В то же время паразитоиды не могли добраться до полностью покрытых мицелием яиц; если же яйца были покрыты грибами лишь частично, то наездникам приходилось сначала прижимать гифы, барабаня по ним антеннами (у самок этого вида они толще, чем у самцов) и лишь после этого приступать к откладке яиц, которая к тому же не всегда заканчивалась удачно. В результате покрытые мицелием кладки значительно меньше пострадали от паразитоидов, чем очищенные. Интересно, что T. brevinotaulus не избегали контакта с гифами — так что, скорее всего, защитная функция симбиотических грибов имеет исключительно физическую, а не химическую или патогенную природу.

Несколько лет назад мы рассказывали о том, как биологи проанализировали филогению одомашненных термитами грибов и биологические характеристики их близких родственников. В результате ученые пришли к выводу, что у предка этих грибов было множество предпосылок к мутуализму.