Запах паразитического грибка заставил самцов мух спариваться с мертвыми самками

Грибок Entomophthora muscae заражает самцов комнатных мух, заставляя их спариваться с трупами инфицированных самок. Биологи выяснили, как именно паразит добивается этого эффекта. Оказалось, что он выделяет летучие вещества, привлекательные для мух-самцов, а также соответствующим образом меняет состав углеводородов в кутикуле мертвых самок. Результаты исследования опубликованы в статье для журнала The ISME Journal.

Паразиты часто управляют поведением хозяев в своих целях. Например, грибы-кордицепсы из рода Ophiocordyceps, воздействующие на обоняние и циркадные ритмы зараженных муравьев, заставляют их уходить из колонии, взбираться на растение и повисать на нем, удерживаясь челюстями. Так паразит гарантирует, что окажется в идеальном месте для созревания и распространения спор. А личинки волосатиков (Nematomorpha) влияют на то, как их хозяева — наземные хищные насекомые — воспринимают поляризованный свет, и тем самым вынуждают их стремиться к водоемам.

Паразитический грибок Entomophthora muscae, поражающий комнатных мух (Musca domestica), способен на еще более впечатляющие манипуляции. Он влияет не только на хозяина, но и на его незараженных сородичей. Чтобы повысить эффективность распространения спор, грибок заставляет умирающую муху сесть повыше и расправить крылья. Другие мухи могут заразиться, просто пролетая мимо нее. Однако грибок также приманивает самцов этих насекомых, которые пытаются спариться с мертвой самкой и в результате заражаются сами.

Команда биологов под руководством Андреаса Наундрупа (Andreas Naundrup) из Копенгагенского университета решила выяснить. что именно делает инфицированных грибком самок комнатных мух столь привлекательными для противоположного пола. На первом этапе исследователи сравнили, насколько сильно самцы интересуются зараженными и незараженными трупами женских особей. Поведенческие эксперименты показали, что в обоих случаях самцы проводят рядом с погибшими самками примерно одинаковое количество времени и одинаково часто касаются их. Однако через 26-28 часов после смерти, когда грибок переходит к поздней стадии спорообразования, привлекательность женских особей для мужских резко увеличивается. В этот период самцы намного чаще пытаются спариться с трупами зараженных самок, чем с трупами контрольных особей. На трупы зараженных мужских особей это не распространяется.

Спустя десять дней 73 процента самцов, у которых была возможность контактировать с инфицированными мертвыми самками на поздней стадии спорообразования, заразились грибком. Среди самцов, которые могли контактировать с инфицированными мертвыми самками на ранней стадии спорообразования, заболели лишь 15 процентов особей. Таким образом, вынуждая мужских особей спариваться с трупами своих хозяек, грибки действительно повышают эффективность распространения спор.

Воспользовавшись методом электроантеннографии, исследователи установили, что антенны мух-самцов намного активнее реагируют на споры грибка и трупы сородичей на поздней стадии спорообразования, чем на живых и контрольных сородичей. Кроме того, в экспериментах с Y-образным лабиринтом самцы чаще выбирали коридор, наполненный летучими веществами, собранными над трупами зараженных сородичей. Таким образом, именно запах инфицированных самок на поздних стадиях спорообразования делает их столь привлекательными для самцов.

Чтобы выяснить, какие именно вещества привлекают самцов к мертвым самкам, Наундруп с коллегами обратились к методам газовой хроматографии и масс-спектрометрии. Они проанализировали экстракты кутикулы трупов зараженных и незараженных мух через 3-8 и 26-28 часов после смерти. Оказалось, что химические профили кутикулы инфицированных и неинфицированных особей заметно отличаются друг от друга, в основном за счет длинноцепочечных спиртов и сложных эфиров. Концентрация многих из этих веществ растет от ранней стадии спорообразования к поздней. Кроме того, в мушиных трупах через 26-28 часов после смерти увеличивается концентрация метил-разветвленных алканов, которые, как известно из предыдущих исследований, стимулируют половое поведение мужских особей мух.

Вещества из кутикулы воздействуют на обоняние самца лишь на относительно небольшом расстоянии. Чтобы привлечь его издалека, необходимы летучие соединения. Исходя из этого, на следующем этапе члены команды сравнили состав летучих веществ, выделяемых трупами зараженных и незараженных мух разного пола. Им удалось выяснить, что химические профили таких соединений у инфицированных мертвых особей заметно отличаются от химических профилей их сородичей, которые умерли здоровыми. У первых заметно изменилось содержание двадцати четырех веществ, среди которых доминировали сесквитерпены.

Дополнительный анализ показал, что антенны самцов реагируют на этилоктаноат, два вида сесквитерпенов и еще два неустановленных вещества, выделяемых инфицированными трупами. Тем не менее, в поведенческих тестах с Y-образным лабиринтом этилоктаноат сам по себе не вызывал интереса у самцов. Вероятно, он действует только в сочетании с другими соединениями.

На финальном этапе Наундруп и его соавторы провели полногеномный анализ экспрессии генов в трупах зараженных и незараженных мух через 4 и 28 часов после смерти. Так они выяснили, что в более старых трупах грибок E. muscae активнее производит несколько ключевых ферментов, катализирующих ряд летучих веществ. Учитывая, что в организме самих мух экспрессия генов спустя 28 часов после смерти замедляется, именно грибок ответствен за производство летучих соединений, которые привлекают самцов.

Результаты исследования демонстрируют, что грибок приманивают мух-самцов к трупам зараженных самок, изменяя концентрацию углеводородов в их кутикуле и синтезируя определенные летучие вещества. Вероятно, летучие вещества привлекают мужских особей издалека, а вблизи на первый план выходят углеводороды кутикулы. По словам авторов, стратегия E. muscae — один первых примеров того, как паразит манипулирует поведением не только носителя, но и его сородичей, причем уже после смерти хозяина.

Ранее мы уже рассказывали о паразитах, которые распространяются, делая своих хозяев привлекательнее для противоположного пола. Например, грибок Eryniopsis lampyridarum заставляет самцов жуков-мягкотелок Chauliognathus pensylvanicus спариваться с убитыми им самками. А патогенный грибок Batrachochytrium dendrobatidis, заражающий самцов дальневосточных квакш (Hyla japonica), делает их брачные крики более интенсивными.

Сергей Коленов