Наследование по материнской линии помогло ткачам-кукушкам нести яйца разного цвета

Среди кукушковых ткачей, гнездовых паразитов родом из Африки, есть несколько экологических рас, которые откладывают яйца разного цвета — в зависимости от того, на каком виде птиц они специализируются. Орнитологи выяснили, что гены, отвечающие за расцветку яиц, находятся у ткачей на женской половой хромосоме, а каждая из экологических рас представляет собой эволюционную ветвь, в которой наследование идет по материнской линии. Эта особенность позволяет поддерживать фенотипическое разнообразие внутри одного вида и приспосабливаться к разным хозяевам. Впрочем, она же мешает комбинировать разные признаки в геноме одной особи. В отдаленной перспективе некоторые экологические расы кукушковых ткачей могут проиграть гонку вооружений со своими жертвами. Результаты исследования опубликованы в статье для журнала Proceedings of the National Academy of Sciences.

Орнитологи давно заметили, что среди обыкновенных кукушек (Cuculus canorus) есть несколько экологических рас, паразитирующих на разных вида птиц. Самки каждой из таких рас откладывают яйца определенной расцветки, которая совпадает с расцветкой яиц их хозяев. Например, жертвами кукушек, откладывающих голубые яйца, обычно становятся горихвостки. Похожие экологические расы были обнаружены и у некоторых других пернатых гнездовых паразитов, которые эксплуатируют несколько видов хозяев.

Пока остается неизвестным, как возникает и поддерживается такое фенотипическое разнообразие в пределах одного вида. Согласно наиболее популярной гипотезе, гены, ответственные за расцветку яиц, находятся на женской W-хромосоме и наследуются по материнской линии (в отличие от людей, у птиц гетерогаметный пол — женский). В первые месяцы жизни юная самка запоминает приемных родителей и в будущем подкладывает яйца представителям этого же вида. При этом самцы спариваются с самками независимо от того, к какой экологической расе те принадлежат.

Попытки проверить эту идею до сих пор приводили к неоднозначным результатам. Так, исследователям удалось выяснить, что обыкновенные кукушки, откладывающие голубые яйца, относятся к одной эволюционной ветви с наследованием по материнской линии. Однако еще одна материнская линия кукушек включает особей, которые откладывают яйца разнообразной расцветки и паразитируют на разных видах птиц. А у больших медоуказчиков (Indicator indicator) были обнаружены две древние материнские линии. Представители первой выбирают в качестве приемных родителей для своих птенцов птиц, гнездящихся в норах, а представители второй — тех, что гнездятся на деревьях. Каждая из этих линий делится на более мелкие экологические расы, паразитирующие на конкретных видах птиц, однако эти расы уже не соответствуют вторичным материнским линиям.

Команда орнитологов под руководством Клэр Споттисвуд (Claire N. Spottiswoode) из Кембриджского университета решила выяснить, как принадлежность к определенной экологической расе наследуется у кукушковых ткачей (Anomalospiza imberbis). Эти представители семейства вдовушек (Viduidae) обитают в Африке южнее Сахары и паразитируют на мелких певчих птицах — цистиколах (Cisticola) и приниях (Prinia). Самки ткачей выбрасывают хозяйские яйца и заменяют их собственными, а юные гнездовые паразиты так активно конкурируют со сводными братьями и сестрами за пищу, что те умирают от голода. В одном гнезде хозяев может развиваться сразу несколько птенцов ткачей.

Однако обмануть цистикол и приний непросто. Они регулярно проверяют кладки и выбрасывают яйца, которые отличаются от их собственных по цвету и размеру. Более того, каждая особь откладывает яйца, которые немного отличаются друг от друга расцветкой. Например, яйца охристобоких приний (Prinia subflava) могут иметь голубой, белый, красноватый или оливковый фон с индивидуальным красноватым узором поверх него. Благодаря этому птица знает все яйца в своей кладке в лицо. Чтобы паразитировать на цистиколах и приниях, кукушковым ткачам приходится адаптироваться не только к межвидовым, но и к внутривидовым различиям в окраске их яиц.

Споттисвуд и ее соавторы отправились в Южную Замбию, где кукушковые ткачи паразитируют на трех видах цистикол и одном виде приний. В 2007–2009 и 2012–2014 годах исследователи собрали генетические образцы у 196 птенцов ткачей из 141 гнезда цистикол и приний. Анализ митохондриальной ДНК и W-хромосом показал, что все кукушковые ткачи на исследованных участках принадлежат к двум материнским линиям, которые разделились около 2,3 миллиона лет назад. Представители одной из них специализируются на приниях и откладывают голубые, красноватые и белые яйца с красноватым узором, а представители второй предпочитают цистикол.

Внутри каждой из линий авторы обнаружили следы дальнейшей диверсификации. «Линия цистикол» разделилась на три вторичные ветви, соответствующие трем местным видам цистикол: краснолицей (C. erythrops), пестрой (C. natalensis) и веерохвостой (C. juncidis). Самки из первой ветви откладывают зеленовато-голубые пятнистые яйца, из второй — светлые яйца почти без пестрин, а из третьей — светлые яйца с большим количеством пестрин. Окраска яиц ткачей каждой ветви соответствует окраске яиц тех видов цистикол, на которых они паразитируют.

Более того, вторичная «линия краснолицых цистикол» недавно разделилась еще на две подветви. Самки из обеих откладывают зеленовато-голубые пятнистые яйца, однако у птиц из первой подветви они яркие, а у птиц из второй — тусклые. Два варианта расцветки соответствуют двум фенотипам яиц, характерным для краснолицых цистикол. Следует отметить, что пестрые и веерохвостые цистиколы также откладывают яйца разной расцветки, а среди кукушковых ткачей есть особи, специализированные к паразитированию на разных фенотипических вариантах этих видов. Однако в выборку попали лишь ткачи, паразитирующие на пестрых цистиколах со светлыми яйцами почти без пестрин и на веерохвостых цистикол со светлыми яйцами, покрытыми многочисленными пестринами. В свою очередь «линия приний», которая специализируется на охристобоких приниях, разделилась на две ветви. Представители первой откладывают яйца с фоном от голубого до белого и с красноватым пятнистым рисунком, а представители второй — яйца с фоном от красноватого до белого и с красноватым рисунком. Они паразитируют на приниях с яйцами соответствующих фенотипов. При этом некоторые охристобокие принии откладывают яйца с оливковым фоном, однако его ткачи из «линии приний» воспроизводить не научились.

На следующем этапе Споттисвуд с соавторами проанализировали генетические различия между четырьмя из шести экологических рас кукушковых ткачей и пришли к выводу, что те сосредоточены на женской W-хромосоме (поскольку митохондриальный геном состоит из относительно небольшого числа жизненно важных генов, гены окраски яиц здесь располагаться не могут). Им удалось выявить глубокие расхождения между особями, паразитирующими на приниях, и их сородичами, предпочитающими цистикол. Кроме того, пять генетических вариантов на W-хромосоме отличают друг от друга ткачей из «линии приний» с голубыми и красноватыми яйцами соответственно. Еще четыре варианта на женской половой хромосоме различаются между двумя расами, которые приспособились подкладывать яйца двум разным видам цистикол.

Исследователи допускали, что разные экологические расы кукушковых ткачей успели разделиться на отдельные виды — или делают это у нас на глазах. Однако анализ 6184 аутосомных генетических локусов, сделанный на основе материала от 38 неродственных особей, показал, что никакой репродуктивной изоляции между ткачами из разных материнских линий не существует — то есть они образуют единую популяцию. Выбирая партнеров, самцы и самки этого вида не принимают во внимание, кем были их приемные родители.

Споттисвуд и ее коллеги также изучили геном одной из жертв кукушковых ткачей — охристобокой принии. Проанализировав митохондриальную ДНК 121 самки этого вида, исследователи не обнаружили никаких свидетельств, что разные фенотипы окраски яиц у этого вида соответствуют разным материнским линиям. Таким образом, у приний, в отличие от ткачей, отвечающие за расцветку яиц гены находятся не на W-хромосоме, а на аутосомах.

Результаты исследования подтверждают, что гнездовые паразиты могут поддерживать значительное фенотипическое разнообразие за счет наследования генов, ответственных за окраску яиц, по материнской линии. Дальнейшая диверсификация этих линий позволяет им вести успешную гонку вооружений с хозяевами, которые пытаются избежать паразитирования, повышая разнообразие расцветки яиц. По мнению Споттисвуд и ее соавторов, если у гнездового паразита на одной из аутосом возникнет мутация, меняющая окраску яиц, то она, скорее всего, будет перенесена на W-хромосому: здесь она не будет давать эволюционное преимущество самкам в ущерб самцам.

Впрочем, в долгосрочной перспективе такая стратегия может быть рискованной. Дело в том, что W-хромосома, за исключением небольшого фрагмента, не рекомбинируется с другими хромосомами и наследуется как цельная единица. В результате гнездовые паразиты упускают возможность соединять в одной особи признаки разных экологических рас. Так, самки кукушковых ткачей из «линии приний» откладывают голубоватые или красноватые яйца, за цвет которых отвечают соответственно биливердин или протопорфирины. Однако они не могут использовать для окраски скорлупы оба этих пигмента одновременно — а значит, способность откладывать яйца оливкового цвета им недоступна.

В то же время у их жертв, охристобоких приний, гены, связанные с окраской яиц, расположены на аутосомах. Это позволяет представителям некоторых фенотипов откладывать оливковые яйца, которые ткачи подделывать не умеют (кроме того, она помогает приниям и цистиколам откладывать яйца с индивидуальными узорами, которые легко отличить от подброшенных). Поскольку данный признак эффективно защищает приний от гнездовых паразитов, естественный отбор должен его поддерживать.

Легко представить, что в будущем склонность откладывать оливковые яйца широко распространится в популяции охристобоких цистикол. Поскольку экологические расы ткачей, специализированным на приниях, из-за особенностей наследования не смогут начать откладывать оливковые яйца, они рискуют проиграть эволюционную гонку вооружений и исчезнуть. Эти выводы согласуются с гипотезой Черной Королевы, согласно которой виду необходимы постоянное изменение и адаптация, чтобы существовать в окружающем мире, постоянно эволюционирующем вместе с ним.

Гнездовые паразиты вынуждены учитывать не только цвет, но и форму яиц. Например, глухие кукушки (C. optatus), которые паразитируют на пеночках, подкидывают яйца, по ширине максимально похожие на хозяйские: это позволяет снизить шанс, что пеночка избавится от подкидыша.

Сергей Коленов