Самопоедание оказалось оружием борьбы гигантских водорослей с бывшими грибами

Бурая водоросль Macrocystis pyrifera защищается от своего паразита, оомицета Anisolpidium ectocarpii, с помощью аутофагии — комплекса процессов по переработке компонентов собственных клеток, сообщается в New Phytologist. Аутофагия выступает в роли двигателя локального и системного иммунного ответа у водоросли. Этот факт показан впервые. Вероятно, паразит и его хозяин также влияют на ход «клеточного самоедства» друг у друга.

Бурых водорослей много в холодных морях, и там они служат основными продуцентами — производителями органических веществ. Они нередко достигают внушительных размеров — до 50 метров в длину. Неудивительно, что у них, в частности у Macrocystis pyrifera (именно он держит рекорд величины среди водорослей), есть паразиты.

Один из таких паразитов — оомицет Anisolpidium ectocarpii. Раньше оомицет относили к грибам, но по новой систематике они принадлежат совсем другому царству (Chromista; интересно, что туда же входят и бурые водоросли), так как по строению жгутиков и многим другим параметрам от настоящих грибов очень далеки. Клеточные механизмы защиты от Anisolpidium у бурых водорослей не изучены, как и их ответ на присутствие паразитов в принципе.

Известно, что у животных, зеленых растений и грибов в ответе организма на патогены большую роль играет аутофагия — переваривание компонентов клеток за счет лизосом, которые в этих же клетках и содержатся. Однако у бурых водорослей и оомицет значение аутофагии практически не исследовали.

Ученые из Великобритании, Германии и Австрии под руководством Клэр Гашон (Claire M.M. Gachon) из Шотландской ассоциации морских исследований выращивали в лаборатории Anisolpidium ectocarpii и периодически заражали им здоровые женские гаметофиты (половое поколение) Macrocystis pyrifera.

Состояние клеток инфицированных водорослей и их паразитов раз в 1–5 дней оценивали с помощью конфокальной микроскопии. Для этого часть зараженных гаметофитов извлекали из аквариумов, промывали стерильной морской водой и добавляли различные флуоресцентные красители, которые позволяют отличить аутофагосомы (лизосомы, в которых содержатся разлагаемые компоненты клетки) от других лизосом, а также оценить кислотность содержимого вакуолей (этот параметр дает возможность оценить общее состояние клетки). Также биологи готовили срезы Macrocystis для трансмиссионной электронной микроскопии.

Выяснилось, что Anisolpidium ectocarpii внутри водоросли находится в виде синцития — клетки со множеством ядер под одной оболочкой. Этот синцитий никогда не мигрирует из клетки в клетку: функцию расселения на себя берут зооспоры. Вероятно, поэтому в пораженных анизольпидием клетках Macrocystis активируется аутофагия: в них становится больше лизосом, где перевариваются другие органеллы, а также синцитии Anisolpidium. Если такие клетки уничтожить или очистить от оомицета, это остановит локальное распространение инфекции. Клетки, в которых паразита нет, тоже претерпевают изменения: в них запускается переработка пластид, которая нарушается, если на водоросль подействовать ингибиторами аутофагии.

Вероятно, оомицет-паразит контролирует собственное размножение с помощью аутофагии. Сразу после заражения в водоросли преобладают анизольпидии с крупными липидными каплями в клетках, но с каждым днем таких организмов становится все меньше, так как липидные капли уменьшаются, а ядра в составе синцитиев все чаще находят внутри вакуолей. Некоторые споры погибают, видимо, чтобы сохранились наиболее жизнеспособные. Все эти процессы нарушаются в присутствии ингибиторов аутофагии.

Через 17 дней после инфицирования в составе Anisolpidium находят почти исключительно органеллы для переваривания других органелл, при том, что липидов в этих особях может быть много. Такие особи уже не могут размножаться. Паразиту невыгодно, чтобы размножение прекращалось при наличии ресурсов. Поэтому авторы предполагают, что макроцистис каким-то образом активирует самопоедание у заразившего его организма и этим тоже тормозит его распространение.

Получается, что аутофагия — очень консервативный способ борьбы с инфекцией и встречается не только у «классических» растений и грибов (а также животных), но и у других эукариот. Судя по всему, у Macrocystis он представляет последнюю линию обороны: полуразрушенные синцитии анизольпидия находили в погибших клетках макроцистиса. К тому же, проникновение оомицета в клетки водоросли порой останавливали утолщения клеточной стенки, которые эти клетки формировали.

Аутофагия известна уже более полувека, и сейчас мы знаем, что роль, которую она играет в самых разнообразных физиологических процессах, огромна. Особенно крупный вклад в изучение «клеточного самоедства» внес японский биолог Ёсинори Осуми. За открытие механизмов аутофагии (на примере дрожжей) он получил Нобелевскую премию по физиологии в 2016 году.

Светлана Ястребова